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Arrecifes coralinos mesofóticos:
descubriendo aspectos clave de
la vida coralina en las zonas del
crepúsculo
Viviana I. Quiroga, Esteban Góngora, Fanny L. González, Trigal Magala Velásquez,
Ana María Galeano, Daniel Alfredo Sánchez, Juan Armando Sánchez
Fotografía: Juan Armando Sánchez
Arrecifes coralinos mesofóticos:
descubriendo aspectos clave de la
vida coralina en las zonas del crepúsculo
Viviana I. Quiroga
Bióloga, estudiante de maestría
en Ciencias Biológicas en
la Universidad de los Andes
vi.quiroga54@uniandes.edu.co
Esteban Góngora
Estudiante de Biología en la
Universidad de los Andes
e.gongora1051@uniandes.edu.co
Fanny L. González
Bióloga, estudiante de maestría
en Ciencias Biológicas en
la Universidad de los Andes
fl.gonzalez10@uniandes.edu.co
Trigal Magala
Velásquez
Bióloga, estudiante de maestría
en Ciencias Biológicas en la
Universidad de los Andes
tm.velasquez10@uniandes.edu.co
Se llama comúnmente “zona del crepúsculo” a aquella porción
marina de los arrecifes coralinos a los que llega menos del 1%
de la luz que incide sobre la superficie del mar (figura 1). Su
relieve tiene generalmente una fuerte pendiente y se encuentra
entre los 30 y 200 m de profundidad. Dado que la exploración
con buceo SCUBA se realiza por encima de los 30 m, y la exploración de profundidad, por debajo de los 200 m, esta zona del
mar es, curiosamente una de las menos exploradas del planeta.
¿QUÉ SON LOS ARRECIFES CORALINOS MESOFÓTICOS?
Los arrecifes coralinos mesofóticos (MCE, por sus siglas en inglés) constituyen comunidades arrecifales de profundidad ubicadas entre 30 y 200 m de la zona fótica (donde penetra la luz) [1]. Se
caracterizan por ser una extensión directa de los ecosistemas arrecifales de aguas someras y es-
Ana María Galeano
Estudiante de Biología en la
Universidad de los Andes
am.galeano262@uniandes.edu.co
Daniel Alfredo
Sánchez
Biólogo, estudiante de maestría
en Ciencias Biológicas en la
Universidad de los Andes
da.sanchez3247@uniandes.edu.co
Juan Armando
Sánchez
Ph. D., profesor titular del
Departamento de Ciencias
Biológicas de la Universidad de
los Andes
juansanc@uniandes.edu.co
Figura 1. Un tiburón de arrecife (Carcharhinus perezi) se divisa, con luz natural, a 65 m de profundidad desde el arrecife mesofótico de Burbujas, en los
bancos de Salmedina, Cartagena
Fotografía: Julio Andrade
44 Hipótesis, Apuntes científicos uniandinos, núm. 18, 2015
tán constituidos por corales escleractínios zooxantelados (figura
2), corales azooxantelados, macroalgas, esponjas y una amplia
diversidad de microorganismos [2]. En comparación con los
arrecifes someros, los MCE presentan una menor diversidad,
en términos de composición de especies, pero comúnmente
tienen mayores porcentajes de cobertura coralina (40-60%),
siendo esta aproximadamente de 20% en las profundidades
someras [1]. El factor abiótico limitante en los MCE es la baja
disponibilidad de luz [3, 4], lo cual ha causado la evolución de
adaptaciones morfológicas, el desarrollo de estrategias ecológicas de fotoaclimatación y aspectos intrínsecos del ciclo de vida
de sus especies, que les han conferido éxito evolutivo a lo largo
del tiempo [1, 5, 6].
Uno de los principales aspectos por los cuales se les ha conferido
gran importancia a los MCE está relacionado con la denominada
“hipótesis de los arrecifes de profundidad como refugio” (DRRH,
por sus siglas en Inglés), propuesta por Glynn [7], y fundamentada en considerar que los MCE se ven menos impactados por
eventos de estrés térmico que los arrecifes someros. Según la
hipótesis DRRH, los arrecifes de profundidad representan un refugio vital de hábitats para un sinnúmero de peces, poblaciones
que son fuentes y receptoras de larvas coralinas de especies
someras (lo que significa que hay conectividad ecológica) e interacciones físicas y biológicas de la estructura trófica [3, 5, 8].
Adicionalmente, se ha observado que las amenazas antrópicas
tienen bajo impacto sobre los MCE [9], lo cual ha llevado a afirmar que esas comunidades arrecifales contribuyen al equilibrio
dinámico entre los procesos de restauración y degradación; en
conjunto, esto constituye un proceso de vital importancia para la
biología de la conservación de los arrecifes coralinos [10].
Frecuentemente se piensa que los corales zooxantelados, debido a sus simbiontes fotosintéticos, restringen su distribución a
aguas someras caracterizadas por presentar una alta intensidad
lumínica. Sin embargo, se ha encontrado que estos dinoflagelados están presentes a lo largo de toda la zona eufótica1 marina,
y que pueden realizar metabolismo fotosintético hasta en sitios
con intensidades de luz cercanas al 1% [11]. La presencia de
vida fotótrofa a tales profundidades responde a adaptaciones
morfológicas y ecológicas tanto del organismo simbionte como
del coral hospedero, que en conjunto han favorecido la sobrevivencia de las poblaciones coralinas mesofóticas.
¿QUÉ ADAPTACIONES TIENEN LOS ARRECIFES
MESOFÓTICOS Y SUS ZOOXANTELAS?
Una de las adaptaciones observadas en el coral hospedero corresponde al desarrollo de morfologías planas (figura 3), caracterizadas por maximizar el área que captura la luz disponible [1];
esto se relaciona con que el ángulo, la orientación y las propiedades de reflectancia de la luz influyen en la cantidad de radiaZona donde se ha supuesto que no es posible la fotosíntesis debido a la escasez de luz.
1
ción fotosintéticamente activa que está disponible en el bentos
[2]. Esta adaptación es un resultado de la plasticidad fenotípica,
que se articula con un potencial cambio del genotipo de las zooxantelas a nivel de su fotofisiología, y conduce a mejorar la
tasa fotosintética en condiciones de baja luminosidad [3]. No
obstante, a pesar de esta disposición morfológica y de los reajustes fotofisiológicos realizados, se ha observado una notable
reducción de la tasa de calcificación, como resultado de la baja
tasa fotosintética del simbionte. Autores como Lesser, Slattery y
Leichter [3], Bessell-Browne, Stat, Thomson y Clode [12] y Nir
y colaboradores [13] han propuesto que para contrarrestar esta
disminución, algunos corales mesofóticos cambian su estrategia
trófica, de modo que incrementan la tasa de heterotrofía con
respecto a la de autotrofía, y en diversos casos llegan a sobrevivir, en gran medida como resultado del consumo de zooplancton. Esto se relaciona con el fenómeno de mezcla de masas de
agua y su gran aporte de concentraciones de nutrientes que
favorecen esta estrategia [10]. En casos particulares también se
ha visto que los cloroplastos cesan su actividad autotrófica en
condiciones de oscuridad [14].
Por su parte, al hacer referencia específicamente a las adaptaciones de las zooxantelas simbiontes, se destaca que la mayoría
de estas están enfocadas en cambios en la organización de su
aparato fotosintético, lo cual tiene implicaciones en su función y
conduce a procesos de fotoaclimatación a condiciones de baja
radiación [3, 15, 16]. Un ejemplo de esto consiste en la concentración de clorofila en áreas específicas, lo cual maximiza
la absorbancia de la luz disponible. Esta estrategia ha sido observada en las especies Montastraea cavernosa y Seriatopora
hystrix [17]. Otra interesante adaptación consiste en la expresión
que el coral hospedero hace de un sistema de proteínas, que incrementa la actividad fotosintética del simbionte en condiciones
de baja disponibilidad de luz, al promover la transformación de
longitudes de onda cortas en largas para que puedan ser absorbidas por los pigmentos de las zooxantelas. Esta adaptación es
producto de procesos de coevolución, y se ha observado en la
especie Leptoseris fragilis [3].
LOS CORALES NEGROS (ANTIPATHARIA):
ACERCA DE ESTE HABITANTE DE LOS ARRECIFES
MESOFÓTICOS
Los corales del orden Antipatharia (figura 4), comúnmente conocidos como corales negros, tienen una longevidad que puede
comprender desde décadas hasta milenios [18]. Aunque tradicionalmente se han utilizado caracteres morfológicos para resolver las relaciones filogenéticas entre los miembros del orden
Antipatharia [19], recientes aproximaciones moleculares han
probado ser muy útiles para este propósito [20] y han permitido
clasificarlos como miembros de la subclase Hexacorallia [21],
con 7 familias, 43 géneros y cerca de 235 especies [22, 23].
Tienen una distribución global [24], aunque constituyen una
parte importante de la fauna bentónica en las zonas templadas
Universidad de los Andes, Facultad de Ciencias 45
Figura 2. Corales escleractínios zooxantelados del género Scolymia, uno de los grupos más diversos en los arrecifes mesofóticos (Barú, Cartagena, 50-65 m)
Fotos: Juan Armando Sánchez
46 Hipótesis, Apuntes científicos uniandinos, núm. 18, 2015
Figura 3. Coral tipo plato Agaricia grahamae, típico coral formador de arrecifes en áreas arrecifales (Bajo Trompadas, 50 m, Barú, Cartagena)
Foto: Juan Armando Sánchez
[25] y presentan una alta diversidad y abundancia en aguas tropicales y subtropicales [26, 27]. La forma de los corales negros
puede variar entre árboles, plumas, arbustos, látigos y abanicos,
y llegan a alcanzar alturas mayores a seis metros [21, 27].
A pesar de la importancia económica, religiosa y medicinal que
han tenido estos corales para muchas culturas de todo el mundo, su biología y ecología han sido poco estudiadas [28]. No
obstante, las nuevas tecnologías y el creciente número de expediciones marinas han facilitado la acumulación de datos nuevos
sobre estos organismos [29]. Los corales negros son considerados organismos preciosos, y por tal motivo son utilizados en
la fabricación de joyas. Por esto, su estado de conservación en
algunos lugares está amenazado, e incluso se encuentran incluidos en tratados internacionales que prohíben su comercio y
distribución [30], como la Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres
(Cites, por sus siglas en inglés).
La mayoría de las especies viven en sustratos duros, como crestas de rocas, cantos rodados y paredes. El rol que juegan en la
ecología bentónica; y particularmente como hábitat para otras
especies, aún es poco comprendido. Se han observado inverte-
brados que viven entre los pólipos, incluidos cangrejos, estrellas,
balanos, poliquetos y moluscos. Algunas colonias de corales negros proveen refugio a un amplio rango de invertebrados y peces; por lo tanto, su pérdida de cobertura podría también afectar
los ensamblajes de invertebrados asociados [27]. La frágil estructura de las colonias del coral negro, su distribución en parches y su lento crecimiento hacen que este taxón sea vulnerable
a los impactos antropogénicos, sobre todo a la sobreexplotación,
y recientemente a las especies de corales invasoras, como el
Carijoa riisei [31, 32].
Los corales negros son organismos cuya dieta se basa principalmente en el consumo de zooplancton [33]. Se cree que los
organismos simbiontes (zooxantelas) no son esenciales para su
nutrición. De esta forma, se asumió como regla general la carencia de dinoflagelados endosimbióticos, debido a la preferencia
de estos corales por ambientes donde la poca luz disponible
restringiría o impediría la realización de la fotosíntesis. A pesar
de esto, algunos investigadores han encontrado la presencia del
simbionte Symbiodinium en estos organismos, lo que pone de
presente que tienen las características requeridas para el establecimiento de una simbiosis de este tipo. Asimismo, varios
autores han reportado la presencia de Symbiodinium del clado
Universidad de los Andes, Facultad de Ciencias 47
Figura 4. Corales negros (Antipatharia) de los arrecifes mesofóticos de Barú. Arriba (izquierda a derecha) Plumapathes pennacea y Rhipidipathes colombiana (especie endémica de Colombia). Abajo:
Antipathes caribbeana
Fotos: Juan Armando Sánchez
G y C en algunos corales negros en Indonesia y Hawái, a una
profundidad de 10 a 396 metros [29, 34]. Es evidente que las
zooxantelas no constituyen la única estrategia de nutrición y
supervivencia de los Antipatharia, pero para algunas subespecies o poblaciones quizás sí lo representen. Por esta razón, es
fundamental realizar más estudios con un amplio rango, tanto
geográfico y de especies, como de muestreo [23].
OSTREOBIUM: ¿FUENTE DE DIVERSIDAD Y ORGANISMOS
SIMBIONTES EN LOS ARRECIFES MESOFÓTICOS?
El género Ostreobium, caracterizado por ser uno de los más
abundantes en todo el mundo, contiene las especies de algas
endolíticas más comunes de los arrecifes coralinos del Atlántico
y el Pacífico, y se considera el agente microerosionador más
importante de esos ecosistemas, por participar en la disolución
de partículas de carbonato de calcio en el agua que circunda a
los arrecifes [35]. Asimismo, es extremista de poca luz, habita
zonas de alta salinidad y se encuentra a grandes profundidades
de la zona eufótica [36, 37].
Un aspecto que hace que Ostreobium sea responsable de gran
parte de la bioerosión es que realiza este proceso en condiciones normales [38] o elevadas [39] de presión parcial de CO2.
48 Hipótesis, Apuntes científicos uniandinos, núm. 18, 2015
Para esto es fundamental que dicho aumento no genere efectos
sobre la tasa fotosintética del organismo [40]. Por otra parte,
sus especies tienen un amplio rango de morfologías y tamaños y son un buen indicador del límite fótico, debido a su alta
tolerancia a bajas disponibilidades de luz [41]. De igual forma,
presentan amplia distribución; este es el caso de Ostreobium
quekettii, especie que, como consecuencia de su alta tolerancia
a los gradientes de temperatura, se encuentra desde el Ártico
[42] hasta los trópicos [43], e incluso se ha reportado en lugares
tan diversos como el mar Rojo [44]. En el contexto colombiano
también existe el reporte de Ostreobium quekettii, como único
registro del género, en el Atlántico [45].
Ostreobium se asocia directamente con los esqueletos de los
corales, en general vive dentro del esqueleto [46], entre 5 y 30
mm del exterior [47], y entre las comunidades de algas endolíticas, domina las zonas más cercanas al coral. No recibe mucha
luz, pues la mayoría es captada por las zooxantelas, pero aun
así optimiza su captación al recibir longitudes de onda que no
son absorbidas por las zooxantelas [48]. De hecho, puede ser
fotoinhibida por altas concentraciones de luz. Adicionalmente,
tiene adaptaciones como unidades fotosintéticas alargadas y
aumento de la cantidad de clorofila, que le permiten capturar luz
a unas menores intensidades lumínicas [49].
Figura 5. Coral tipo plato con manchas oscuras correspondientes a altas densidades de algas endolíticas del género Ostreobium (Bajo Octubre Rojo, Barú, Cartagena, 40-55 m). Arriba: Agaricia
undata. Abajo: Agaricia fragilis
Fotos: Juan Armando Sánchez
Existe evidencia que apoya la existencia de interacciones mutualistas entre diversas especies del género Ostreobium y los
corales; estas se fundamentan en la capacidad de las algas de
proveer fuentes de carbono a los corales, cuando estos experimentan eventos de blaqueamiento por altas temperaturas. Además, el proceso parece ser altamente específico en cuanto a
especie y/o ubicación [50]. Las algas de este género también
tienen importancia durante los cambios de fase, ya que son
dominantes en el inicio de la sucesión ecológica, tras un evento
de blanqueamiento [51]. También se ha observado que se asocian con esponjas en el Caribe y el Mediterráneo [52].
Este género tiene una alta diversidad genética, determinada por
la especie de coral y la profundidad a la que se encuentra [53].
Es así como en los últimos años, las técnicas moleculares han logrado revolucionar la taxonomía de las algas y están permitiendo
descubrir nuevas especies [54], evidenciándose de esta forma
un incremento en el registro de especies crípticas de algas [55].
Estas investigaciones se han favorecido con el uso de los sedimientos de ambientes arrecifales para el estudio de la presencia
y diversidad de Ostreobium [56]. Análisis moleculares muestran
que el género Ostreobium es genéticamente diferenciado de sus
parientes más cercanos; esto hace que sus especies pertenezcan a su propio suborden, conocido como Ostreobidineae [57].
Recientes estudios demuestran que el género Ostreobium puede llegar a ser igual o más diverso que los corales con los que
interactúa. Al igual que ocurre con la investigación de zooxantelas, Ostreobium requiere de mayores estudios a nivel genético,
con el fin de evidenciar casos de especies crípticas o incorrectas
determinaciones taxonómicas. Frente a este panorama, es fundamental continuar con el análisis poblacional mediante el grandiente de luz, profundidad y disponibilidad de nutrientes, para así
incrementar el conocimiento ecológico disponible acerca de este
género. Adicionalmente, es fundamental continuar investigando
sobre Ostreobium en diferentes especies de coral (figura 5), con
el fin de evidenciar posibles asociaciones específicas, tal y como
ocurre en la interacción coral-zooxantela.
CONCLUSIONES
Debido a su importancia ecológica y económica, la comprensión
de los aspectos clave de los arrecifes mesofóticos (ecología, fisiología y diversidad de simbiontes, entre otros) constituye un
área del conocimiento que requiere la inversión prioritaria de
esfuerzos económicos e investigativos para su manejo y conservación. Por ahora, la actual evidencia científica disponible
sugiere que los corales mesofóticos (por ejemplo, figura 6) y
sus simbiontes no presentan una única estrategia de adaptación
Universidad de los Andes, Facultad de Ciencias 49
Figura 6. Octocoral tipo lira, Ellisella schmitti, uno de los corales más abundantes en los arrecifes mesofóticos del mar Caribe (Octubre Rojo, Barú, Cartagena, 65 m)
Foto: Juan Armando Sánchez
evolutivamente exitosa, y está por determinarse si la presencia
de simbiontes es inherente a todas las especies de Antipatharia. Adicionalmente, es necesario evaluar la importancia de las
algas endolíticas del género Ostreobium como posibles simbiontes de los corales de arrecifes mesofóticos, que contribuyen a
que respondan a los efectos que tiene el cambio climático sobre
sus endosimbiontes dinoflagelados. De esta manera, es funda-
50 Hipótesis, Apuntes científicos uniandinos, núm. 18, 2015
mental promover la investigación en los arrecifes mesofóticos
para incrementar el conocimiento disponible. Afortunadamente,
el buceo técnico es cada vez más accesible con técnicas como
el trimix (aire, oxígeno y helio) y los equipos recirculadores CCR
(por sus siglas en inglés, closed circuit rebreather), con los cuales se está haciendo exploración dentro de límites seguros hasta
los 120 m (figura 7). •
Figura 7. Buzos con equipo técnico CCR (Megalodon-InnerSpaceSystems- grupo Biommar, Uniandes), con el cual se han realizado las primeras exploraciones de los arrecifes mesofóticos de
Colombia hasta los 100 m, gracias a la financiación de Colciencias y la Vicerrectoría de Investigaciones de Uniandes
Fotos: Julio Andrade y Juan Armando Sánchez
Universidad de los Andes, Facultad de Ciencias 51
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